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Simmons nació en Detroit, Míchigan, hijo de Patricia Kimble, una administradora, y Donald William Simmons, un profesor. Tiene un hermano, David (cantante y escritor), y una hermana, Elizabeth. Asistió a la Universidad de Montana y fue miembro del teatro Seattle Repertory Theatre.
Antes de su carrera en el cine y la televisión, Simmons fue actor y cantante de Broadway. Estuvo en la obra Guys and Dolls como Benny Southstreet, y en Carousel como Jigger en el Houston Grand Opera.
Simmons es conocido por su papel del Dr. Emil Skoda, un policía especializado en psiquiatría, que ha aparecido en Law & Order; y como el sádico prisionero Vernon Schillinger en el drama carcelario de HBO, Oz. También hizo el papel de "B.R." en la película Gracias por fumar. Y ha sido elogiado por su personificación de Mac McGuff, el padre de Juno, en Juno. También trabajó en la serie The Closer como el Jefe Will Pope.
También hace el papel del obsesivo y egocéntrico editor del periódico J. Jonah Jameson en las tres películas de Spider-Man, su personaje fue muy bien recibido por los seguidores del comic. Además, Simmons prestó su voz para dos editores de periódicos en dos capítulos deLos Simpson. Los personajes nunca son nombrados, pero obviamente se trata de homenajes al personaje de Jameson (incluso uno de ellos pide "fotos de Spider-Man").
Se ha hecho conocido también por sus participaciones en películas producidas o dirigidas por su amigo Jason Reitman, como Gracias por fumar, Juno y Jennifer's Body (escrita por Diablo Cody, guionista de Juno).
Por la película nominada al Oscar, “Whiplash: Música y Obsesión” fue nominado como Mejor Actor de Reparto.
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