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Hizo su debut en la pantalla con Poor Cow (1967) seguido por The Raging Moon (1970), Figures in a Landscape (1970) y If... (1968) del director británico Lindsay Anderson. Sus actuaciones llamaron la atención de Stanley Kubrick, que selecciona a McDowell como el protagonista de La naranja mecánica. Lamentablemente, a pesar de ganarse la aclamación (fue nominado como Mejor Actor por el Círculo de Críticos de cine de Nueva York) por su papel como el líder de una cuadrilla de vándalos futurista, el papel creó una caracterización tan inolvidable que el público tardó un largo tiempo en separar el actor del personaje.
Volvió a trabajar con Lindsay Anderson en O Lucky Man! (1973) y Britannia Hospital (1982), y protagonizó Royal Flash (1975). McDowell figuró con regularidad en producciones de la televisión británica a principios de los 70 en adaptaciones de clásicos teatrales. Co-protagonizó Voyage of the Damned (1976), y debutó bien en Hollywood como H.G. Wells en Time after Time (1979). En ésta popular película conoció a Mary Steenburgen con quien se casó en 1980, pero se divorciaron diez años después en 1990.
McDowell hizo papeles de villano a finales de los setenta y en los ochenta - ninguno tan notorio como el personaje principal en la controvertida Calígula (1979). También apareció en la película de acción Blue Thunder (1983) como F.E. Cochrane, y en el remake de 1982 de Cat People.
También es conocido en el mundo de Star Trek como "el hombre que mató al Capitán James T. Kirk" en la película Star Trek VII: La próxima generación, en la que hizo el papel del científico loco Dr. Tolian Soran. McDowell también es el tío de Alexander Siddig, miembro del reparto de Star Trek: Espacio Profundo Nueve.
En 1991 McDowell se casó con Kelley Kuhr. Tiene tres hijos, dos con Steenburgen: Lily Amanda, nacida el 21 de enero de 1981 y Charles Malcolm, nacido el 10 de julio de 1983. Su tercer hijo, y único con Kuhr, es Beckett Taylor y nació el 29 de enero de 2004.
McDowell hizo de sí mismo en la película de Robert Altman The Player, haciendo un cameo en el que regaña al protagonista Griffin Mill (Tim Robbins) por hablar mal de él a sus espaldas.
McDowell también tuvo un papel en los juegos de ordenador Wing Commander III y Wing Commander IV como Admiral Geoffrey Tolwyn, co-protagonizando con Mark Hamill.
McDowell apareció en la efímera comedia Pearl, con Rhea Perlman, y apareció en 1995 en la película Tank Girl. También hizo el papel de Mr. Roarke (anteriormente hecho por Ricardo Montalbán) en el remake efímero de Fantasy Island.
En 2005, McDowell prestó su voz al álbum Back Against the Wall, grabado por varios artistas como tributo al álbum The Wall, del grupo británico Pink Floyd.
En 2006 fue un invitado especial en Law and Order: Criminal Intent como el magnate de radio Jonas Slaughter, que admite haber matado a uno de sus hijos y manipula al otro para confesar mientras muere, y así salvar su vida. También apareció en Monk como un fotógrafo de moda arrogante que asesinó a sangre fría.
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